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Trois mois après l'invasion de Meridian par l'Alliance Covenante, Evie, Dorian, Saskia et Victor forment une unité spéciale de l'ONI, le Service des renseignements de la Navy. Leur première mission ? Retourner sur leur planète natale pour éviter que les Covenants s'emparent d'une puissante relique de la civilisation disparue des Forerunners. Ils n'ont alors d'autre choix que de traverser les lignes ennemies et se retrouver en plein coeur des combats.
Le plus grand conflit de la galaxie se poursuit.